Sommario

Negli allevamenti da latte, le gravidanze gemellari o multiple non sono desiderabili in quanto compromettono la salute e la durata della vita produttiva delle vacche. La durata media della vita produttiva delle vacche da latte primipare e secondipare che partoriscono gemelli è rispettivamente di circa 300 e 200 giorni inferiore rispetto a quella delle vacche che partoriscono single. Inoltre, gli effetti negativi a lungo termine del parto gemellare non si limitano alla prima lattazione, ma continuano per un periodo fino a 800 giorni dopo il parto. Le opzioni di gestione della mandria dopo la diagnosi di una gravidanza gemellare sono discusse da una prospettiva sanitaria ed economica.

Abstract

Recentemente sono aumentate le ovulazioni multiple e quindi le gravidanze multiple nei bovini da latte. L’incidenza dell’impatto della doppia ovulazione negli alti produttori al momento dell’inseminazione può essere superiore al 20%. Le gravidanze gemellari sono indesiderabili in quanto compromettono seriamente il benessere e la durata della vita produttiva della vacca e dell’economia dell’allevamento. I problemi clinici si estendono dal momento della diagnosi di gravidanza alla perdita della gravidanza, all’aborto o al parto. La perdita precoce della gravidanza o l’aborto di gravidanze multiple portano nella maggior parte dei casi all’abbattimento. Nelle vacche che raggiungono il termine, la durata media della vita produttiva è fino a circa 300 giorni più breve per le vacche che partoriscono gemelli rispetto alle vacche che partoriscono un solo vitello. Sebbene sia urgente affrontare le procedure multiple di prevenzione della gravidanza nel prossimo futuro, l’incidenza delle gravidanze gemellari continua ad aumentare parallelamente all’aumento della produzione di latte. In questo studio vengono esaminate due misure contrastanti proposte per il momento della diagnosi di gravidanza gemellare:

  1. trattamento dell’ormone di rilascio delle gonadotropine per il mantenimento della gravidanza;
  2. riduzione dell’embrione.

Queste opzioni sono discusse in termini delle loro implicazioni per la salute degli animali individuali e l’economia della mandria. Le nostre principali conclusioni trovano che la riduzione manuale del gemello si è dimostrata la migliore opzione di gestione, mentre l’uso della prostaglandina F2α per indurre l’aborto può essere un’opzione migliore che non fare nulla.

Parole chiave: gravidanze gemellari monolaterali; gravidanze gemellari bilaterali; perdita fetale precoce; riduzione del gemello.

Introduzione

La nascita dei gemelli è un simbolo storico della fertilità umana [1]. Ancora oggi, ci sono culture che considerano che avere due gemelli porterà fortuna [2,3] anche per l’allevatore di bovini da carne, il parto gemellare è un evento molto gradito [4,5], ma è altamente indesiderabile nell’allevamento di bovini da latte. I problemi clinici associati alle gravidanze gemellari che interessano le vacche da latte dalla diagnosi di gravidanza al parto sono stati ampiamente esaminati. Nonostante i tassi di riduzione spontanea dell’embrione riportati dall’11,2% al 28,4% che si verificano intorno ai giorni 28-40 di gestazione e di solito rilevati al momento della diagnosi di gravidanza [6-8], le perdite di gravidanze gemellari possono superare il 50%, specialmente durante le stagioni più calde [9,10]. Pertanto, il rischio di interruzione della gravidanza durante il periodo tardo embrionale/fetale precoce nelle vacche gravide di gemelli è da 3 a 9 volte maggiore rispetto alle vacche gravide di un vitello. L’onere economico di una gravidanza gemellare di vacca da latte negli Stati Uniti è stato stimato tra USD 97 e USD 225 a seconda del tipo di gravidanza gemellare (unilaterale o bilaterale), della parità e dei giorni nel latte al momento del concepimento; le stime dei costi annuali ammontano a 96 milioni di USD [11]. Dal punto di vista della vacca, il parto gemellare comporta un alto rischio di essere abbattuti quando la gravidanza fallisce [11,12]. La maggior parte delle perdite di gravidanza si verificano entro i primi 60 giorni di gestazione [13-15]. Ciò è probabile perché questo è il periodo in cui si instaura la placenta [16,17] e questo evento è anche altamente sensibile a qualsiasi tipo di stress [14,17]. Le perdite possono essere il risultato sia della morte dell’embrione dovuta all’invecchiamento post-ovulatorio degli ovociti prima della fecondazione, come è stato descritto nelle singole vacche ovulanti [18], sia dell’assunzione inappropriata di progesterone a due o più embrioni in determinate circostanze [8]. Un secondo picco di aborti è stato anche descritto come una media a metà del periodo di gestazione [19]. Lo stress metabolico della produzione di latte legato alla mancanza di spazio e allo stress meccanico può spiegare perché il rischio di aborto è maggiore a metà rispetto alla fine del periodo di allattamento. In entrambi questi picchi di gravidanza persi, le gravidanze gemellari unilaterali sono le più vulnerabili. In effetti, le perdite sono da cinque a nove volte maggiori per i gemelli unilaterali rispetto a quelli bilaterali durante il periodo tardo embrionale/fetale precoce [14,20] e l’aborto è 50 volte più probabile nelle vacche con gemelli unilaterali rispetto ai gemelli bilaterali nel mezzo della gestazione [19]. Inoltre, nelle vacche che partoriscono gemelli, è stata segnalata un’incidenza molto alta di disturbi del peripartum come distocia, natimortalità e ritenzione di placenta [21-23]. Ciascuno di questi disturbi legati al gemellaggio altera la fertilità e determina un rischio maggiore di abbattimento dopo il parto. Ad esempio, in uno studio approfondito su 12.587 eventi di parto in un periodo di 11 anni [23], la durata media della vita produttiva è stata di circa 300 e 200 giorni più breve per le vacche primipare e secondipare che partoriscono gemelli, rispettivamente, rispetto alle vacche che partoriscono single. Inoltre, gli impatti negativi a lungo termine del gemellaggio non si sono limitati alla prima lattazione, ma sono continuati fino a 800 giorni dopo il parto. Piuttosto che gravidanza gemellare, l’uso del termine generico di gravidanza multipla sarebbe più corretto nel contesto di questo articolo. Tuttavia, dato che il numero di terzine e quadruple è troppo piccolo per fare una differenza osservabile [24], prenderemo in considerazione solo le gravidanze gemellari. Infatti, le gravidanze con tre o più embrioni di solito non arrivano a termine [25].

Opzioni di gestione dopo una diagnosi di gravidanza gemellare

Sebbene la decisione di eliminare una vacca dalla mandria sia fortemente influenzata dall’allevatore, le vacche gravide hanno maggiori probabilità di rimanere in allevamento. Tuttavia, una volta diagnosticata una gravidanza gemellare, la decisione su cosa fare diventa più difficile. I veterinari responsabili dei programmi di controllo riproduttivo dovrebbero essere coinvolti più direttamente nel processo decisionale dopo aver diagnosticato una gravidanza gemellare. Di seguito, discutiamo le opzioni disponibili, tutti i risultati e le procedure (basate sull’uso dell’ecografia).

Mantenere una gravidanza gemellare

Poiché indurre la riduzione dell’embrione può aumentare il rischio di interruzione della gravidanza, le vacche di alto valore genetico o vicine alla soglia di abbattimento (a fine carriera) possono essere candidate per il mantenimento della gravidanza. Sebbene gli studi abbiano dimostrato che il trattamento con l’ormone di rilascio delle gonadotropine (GnRH) o con la gonadotropina corionica umana (hCG) somministrato entro 40 giorni dalla gestazione sembra non influenzare il successivo tasso di interruzione della gravidanza in studi che includevano tutte le vacche gravide [26,27], il trattamento con GnRH alla diagnosi di gravidanza promuove il mantenimento della gravidanza, ma è stata collegata ad un aumento del tasso di riduzione spontanea dei gemelli nelle vacche che trasportano gemelli [28].In un ampio studio che ha coinvolto 1054 vacche gravide di un vitello e 379 vacche con una gravidanza gemellare, queste ultime avevano 3,2 volte più probabilità di subire un interruzione di gravidanza rispetto alle restanti vacche, mentre nelle vacche con gemelli trattate con GnRH, il trattamento ha restituito tassi di perdita di gravidanza simili a quelli registrati in vacche di controllo con un vitello. In questo studio, è stato anche scoperto che le vacche trattate con GnRH avevano una probabilità 7 volte maggiore di mostrare una riduzione dei gemelli rispetto alle vacche di controllo, con un tasso di riduzione dei gemelli del 9,2% [28]. Questa efficacia del trattamento con GnRH è probabilmente attribuibile al fatto che migliora l’attività luteale oppure, in seguito alla morte di un co-gemello, riduce le risposte proinfiammatorie e luteolitiche ai resti dell’embrione morto, diminuendo così la perdita di gravidanza tasso [20,28].

Riduzione del gemello

La riduzione indotta dell’embrione ha successo nelle gravidanze multiple nelle donne [29-31] e nelle fattrici [32-34]. Mentre nell’uomo vengono utilizzate tecniche sofisticate come la puntura intracardiaca o intratoracica dell’embrione/feto con o senza iniezione di un agente tossico, una strategia diffusa tra i veterinari degli equini è la frantumazione manuale di una vescicola dell’embrione per evitare una gravidanza gemellare [32,33]. Tuttavia, a differenza delle gravidanze multiple umane ed equine, nelle vacche gravide gemellari, la fusione embrionale vascolare si è verificata già prima del primo periodo fetale [25,35]. Questo importante processo di anastomosi placentare è probabilmente la ragione di un’elevata incidenza di interruzioni di gravidanza dopo la riduzione naturale o indotta dei gemelli nei bovini. I metodi proposti per la riduzione gemellare nelle vacche dal 28° al 40° giorno di gestazione sono lo schiacciamento manuale della vescicola amniotica o l’aspirazione transvaginale ecoguidata del liquido allanto-amniotico [20]. Prima di qualsiasi tentativo di riduzione dell’embrione, è necessario prima controllare che entrambi i gemelli siano vivi. La presenza di un co-gemello morto può essere rilevata al momento della diagnosi di gravidanza e la sua incidenza potrebbe raggiungere il 16% [6]. Risultati simili sono stati ottenuti per i metodi di aspirazione del liquido allanto-amniotico transvaginale e rottura manuale dell’amnion [10,36]. Poiché il metodo basato sull’aspirazione è guidato da ultrasuoni e richiede due persone, preferiamo indurre la riduzione dell’embrione mediante la rottura manuale della vescicola amniotica delle gravidanze gemellari bilaterali e di alcune gravidanze gemellari unilaterali all’interno del nostro programma di visite settimanali nel controllo della riproduzione.Immediatamente dopo la riduzione, le mucche ricevono un trattamento anti-prostaglandine come 1250 mg di flunixin meglumine più una dose di GnRH o un suo analogo come la deferelina (cioè, 100 g di gonadorelina acetato [6-D-Phe] im; Gonavet Veyx, Ecuphar , Barcellona, Spagna) [20]. La perdita cumulativa di gravidanza è inferiore al 25% in seguito alla rottura per i gemelli bilaterali e vicino al 40% per i gemelli unilaterali. La riduzione manuale degli embrioni delle gravidanze gemellari è oggi considerata l’opzione più economica per mitigare gli impatti negativi del gemellaggio nelle vacche da latte; il punto di pareggio per il tasso di successo minimo di riduzione degli embrioni è inferiore al 40% per le mucche pluripare e al 30% per le primipare [11]. Sebbene vi sia molto spazio per migliorare i risultati della riduzione indotta dell’embrione, la maggior parte degli sforzi attuali si rivolge alle gravidanze gemellari unilaterali.

Osservazioni conclusive

I gemelli sono indesiderati nel settore lattiero-caseario, ma dal punto di vista della vacca può anche essere descritto come disastroso. Nel mondo di oggi, il miglioramento della qualità della vita degli animali è diventato un obiettivo principale [37-39]. L’elevata incidenza di distocia, natimortalità e ritenzione di placenta dovrebbe forse essere considerata una conseguenza prevenibile del trattamento, poiché questi disturbi compromettono notevolmente il benessere di una vacca che partorisce gemelli. La riduzione manuale degli embrioni si è dimostrata la migliore opzione di gestione alla fine del periodo riproduttivo in quanto diminuisce il rischio di aborto tardivo ed elimina le conseguenze dei parti gemellari nelle vacche che rimangono gravide [11]. Tuttavia, è spesso di cile bilanciare il benessere degli animali e le nostre percezioni. In alcuni forum di discussione sul controllo riproduttivo delle vacche, la riduzione degli embrioni è considerata impraticabile e inadeguata (dati non pubblicati). Per un operatore esperto il tempo tra la manipolazione del corno uterino e la rottura dell’amnion non supera i 5 secondi e le vacche non mostrano segni di disagio durante l’intera procedura [20]. Poiché la riduzione manuale dell’embrione viene eseguita durante il tardo periodo embrionale, tra i 28 ei 40 giorni di gravidanza, questa procedura è pienamente in linea con le raccomandazioni europee per gli animali utilizzati per scopi scientifici (Direttiva UE 2010/63, 22 settembre 2010) e, ovviamente, con buone pratiche veterinarie in allevamento. Infatti, come notato sopra, i metodi di riduzione dell’embrione sono ampiamente utilizzati nelle gravidanze multiple nelle donne [29-31] e nelle cavalle [32-34]. Ultimo ma non meno importante, quando il mantenimento della gravidanza è troppo rischioso e la riduzione dei gemelli non è fattibile, l’uso della prostaglandina F2 per indurre l’aborto può essere un’opzione migliore al momento della diagnosi di gemelli che non fare nulla [11]. Ciò è rafforzato da una recente analisi di sopravvivenza che dimostra l’enorme e etto negativo delle malattie di transizione sulle prestazioni riproduttive successive [40]. La gemellarità non è una malattia, ma può essere un via d’ingresso per le malattie di transizione. Negli ultimi decenni, le ovulazioni multiple e le successive percentuali di gravidanze multiple sono aumentate parallelamente alla produzione di latte [20]. Sebbene il 14-15% sia una cifra comune di vacche da latte che sperimentano una doppia ovulazione a seguito di estro spontaneo [41,42], l’impatto della doppia ovulazione nelle alte produzioni può superare il 20% [43-45]. Questa tendenza all’aumento del tasso di ovulazione multipla nel tempo continuerà probabilmente in futuro [20]. Dopo aver discusso le opzioni di gestione dopo aver diagnosticato una gravidanza gemellare, l’opzione migliore sarebbe comunque un programma di prevenzione della gravidanza gemellare ben progettato. Le strategie candidate promettenti per questo scopo sono il drenaggio senza aspirazione dei follicoli co-dominanti al momento dell’inseminazione o del trasferimento di un singolo embrione [46,47].

Twins in Dairy Herds. Is It Better to Maintain or Reduce a Pregnancy?

Fernando López-Gatius1-2

  1. Bovine Reproduction SLu, 22300 Barbastro, Spain; lopezgatiusf@gmail.com.
  2. Agrotecnio Centre, 25198 Lleida, Spain.

Animals 2020, 10, 2006; doi:10.3390/ani10112006 

www.mdpi.com/journal/animals 

 

Riferimenti

1. López-Gatius, F.; Hunter, R.H.F. Fertility, fecundity and the creative instinct. J. Gynecol. Obstet. Hum. Reprod. 2018, 47, 581–582.

2. Oruene, T.O. Cultic powers of Yoruba twins: Manifestation of traditional and religious beliefs of the Yoruba. Acta Genet. Med. Gemellol. 1983, 32, 221–228.

3. Imperato, G.H.; Imperato, P.J. Beliefs and practices concerning twins, hermaphrodites, and albinos among the Bamana and Maninka of Mali. J. Community Health 2006, 31, 198–224.

4. Echternkamp, S.E.; Roberts, A.J.; Lunstra, D.D.; Wise, T.; Spicer, L.J. Ovarian follicular development in cattle selected for twin ovulations and births. J. Anim. Sci. 2004, 82, 459–471.

5. Hashiyada, Y. The contribution of ecient production of monozygotic twins to beef cattle breeding. J. Reprod. Dev. 2017, 63, 527–538.

6. López-Gatius, F.; Hunter, R.H.F. Spontaneous reduction of advanced twin embryos: Its occurrence and clinical relevance in dairy cattle. Theriogenology 2005, 63, 118–125.

7. Silva-del-Río, N.; Colloton, J.D.; Fricke, P.M. Factors aecting pregnancy loss for single and twin pregnancies in a high-producing dairy herd. Theriogenology 2009, 71, 1462–1471.

8. López-Gatius, F.; García-Ispierto, I.; Hunter, R.H.F. Factors aecting spontaneous reduction of corpora lutea and twin embryos during the late embryonic/early fetal period in multiple-ovulating dairy cows. Theriogenology 2010, 73, 293–299.

9. López-Gatius, F.; Santolaria, P.; Yaniz, J.L.; Garbayo, J.M.; Hunter, R.H.F. Timing of early foetal loss for single and twin pregnancies in dairy cattle. Reprod. Domest. Anim. 2004, 39, 429–433.

10. Andreu-Vázquez, C.; Garcia-Ispierto, I.; Lopez-Bejar, M.; de Sousa, N.M.; Beckers, J.F.; Lopez-Gatius, F. Clinical implications of induced twin reduction in dairy cattle. Theriogenology 2011, 76, 512–521.

11. Mur-Novales, R.; López-Gatius, F.; Fricke, P.M.; Cabrera, V.E. An economic evaluation of management strategies to mitigate the negative eect of twinning in dairy herds. J. Dairy Sci. 2018, 101, 8335–8349.

12. Day, J.D.; Weaver, L.D.; Franti, C.E. Twin pregnancy diagnosis in Holstein cows: Discriminatory powers and accuracy of diagnosis by transrectal palpation and outcome of twin pregnancies. Can. Vet. J. 1995, 36, 93–97.

13. Grimard, B.; Freret, S.; Chevallier, A.; Pinto, A.; Ponsart, C.; Humblot, P. Genetic and environmental factors influencing first service conception rate and late embryonic/foetal mortality in low fertility dairy herds. Anim. Reprod. Sci. 2006, 91, 31–44.

14. López-Gatius, F.; García-Ispierto, I. Ultrasound and endocrine findings that help to assess the risk of late embryo/early foetal loss by non-infectious cause in dairy cattle. Reprod. Domest. Anim. 2010, 45, 15–24.

15. Ealy, A.D.; Seekford, Z.K. Predicting pregnancy loss in dairy cattle. J. Dairy Sci. 2019, 102, 11798–11804.

16. Curran, S.; Pierson, R.A.; Ginther, O.J. Ultrasonographic appearance of the bovine conceptus from days 20 through 60. J. Am. Vet. Med. Assoc. 1986, 189, 1295–1302.

17. Riding, G.A.; Lehnert, S.A.; French, A.J.; Hill, J.R. Conceptus-related measurements during the first trimester of bovine pregnancy. Vet. J. 2008, 175, 266–272.

18. Hunter, R.H.F. Ageing of the unfertilised cow egg in vivo: How soon is fertility compromised? Vet. Rec. 1989, 124, 489–490.

19. Garcia-Ispierto, I.; López-Gatius, F. Abortion in dairy cattle with advanced twin pregnancies: Incidence and timing. Reprod. Domest. Anim. 2019, 54, 50–53.

20. López-Gatius, F.; Andreu-Vázquez, C.; Mur-Novales, R.; Cabrera, V.E.; Hunter, R.H.F. The dilemma of twin pregnancies in dairy cattle. A review of practical prospects. Liv. Sci. 2017, 197, 121–126.

21. Nielen, M.; Schukken, Y.H.; Scholl, D.T.;Wilbrink, H.J.; Brand, A. Twinning in dairy cattle: A study of risk factors and eects. Theriogenology 1989, 32, 845–862.

22. Echternkamp, S.E.; Gregory, K.E. Eects of twinning on gestation length, retained placenta, and dystocia. J. Anim. Sci. 1999, 77, 39–47.

23. Andreu-Vázquez, C.; Garcia-Ispierto, I.; Ganau, S.; Fricke, P.M.; López-Gatius, F. Eects of twinning on the subsequent reproductive performance and productive lifespan of high-producing dairy cows. Theriogenology 2012, 78, 2061–2070.

24. Jones, S.V.H.; Rouse, J.R. The relation of age of dam to observed fecundity in domesticated animals. I. Multiple births in cattle and sheep. J. Dairy Sci. 1920, 3, 260–290.

25. Echternkamp, S.E. Fetal development in cattle with multiple ovulations. J. Anim. Sci. 1992, 70, 2309–2321. [CrossRef]

26. Bartolome, J.A.; Kamimura, S.; Silvestre, F.; Arteche, A.C.M.; Trigg, T.; Thatcher, W.W. The use of a deslorelin implant (GnRH agonist) during the late embryonic period to reduce pregnancy loss. Theriogenology 2006, 65, 1443–1453.

27. Stevenson, J.S.; Tiffany, S.M.; Inskeep, E.K.Maintenance of pregnancy in dairy cattle after treatment with human chorionic gonadotropin or gonadotropin-releasing hormone. J. Dairy Sci. 2008, 91, 3092–3101.

28. Garcia-Ispierto, I.; López-Gatius, F. The eects of a single or double GnRH dose on pregnancy survival in high producing dairy cows carrying singletons or twins. J. Reprod. Dev. 2018, 64, 523–527.

29. Iberico, G.; Navarro, J.; Blasco, L.; Simon, C.; Pellicer, A.; Remohi, J. Embryo reduction of multifetal pregnancies following assisted reproduction treatment: A modification of the transvaginal ultrasound-guided technique. Hum. Reprod. 2000, 15, 2228–2233.

30. Stone, J.; Ferrara, L.; Kamrath, J.; Getrajdman, J.; Berkowitz, R.; Moshier, E.; Eddleman, M.S. Contemporary outcomes with the latest 1000 cases of multifetal pregnancy reduction (MPR). Am. J. Obstet. Gynecol. 2008, 199, 406.e1–406.e3.

31. Yilanlioglu, N.C.; Semiz, A.; Arisoy, R.; Kahraman, S.; Gürkan, A.A. The outcome of the multifetal pregnancy reduction in a single centre: A report of 202 completed cases. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2018, 230, 22–27.

32. Macpherson, M.L.; Reimer, J.M. Twin reduction in the mare: Current options. Anim. Reprod. Sci. 2000, 60–61, 233–244.

33. Davies Morel, M.C.G.; Newcombe, J.R.; Lauber, M. Manual reduction of multiple embryos in the mare: The eect on subsequent pregnancy outcome. Vet. J. 2012, 192, 322–325.

34. Tan, D.K.S.; Krekeler, N. Success rates of various techniques for reduction of twin pregnancy in mares. J. Am. Vet. Med. Assoc. 2014, 245, 70–78.

35. Williams, G.; Gordon, I.; Edwards, J. Observations on the frequency of fused foetal circulations in twin-bearing cattle. Brit. Vet. J. 1963, 119, 467–472.

36. Andreu-Vázquez, C.; Garcia-Ispierto, I.; López-Gatius, F. Manual rupture versus transvaginal ultrasound-guided aspiration of allanto-amniotic fluid in multiple pregnancies: A clinical approach to embryo reduction in dairy cattle. J. Reprod. Dev. 2012, 58, 420–424.

37. Ingenbleek, P.T.M.; Harvey, D.; Ilieski, V.; Immink, V.M.; De Roest, K.; Schmid, O. The European Market for Animal-Friendly Products in a Societal Context. Animals 2013, 3, 808–829.

38. Nalon, E.; Stevenson, P. Protection of Dairy Cattle in the EU: State of Play and Directions for Policymaking from a Legal and Animal Advocacy Perspective. Animals 2019, 9, 1066.

39. Morton, R.; Hebart, M.L.; Whittaker, A.L. Explaining the Gap Between the Ambitious Goals and Practical Reality of Animal Welfare Law Enforcement: A Review of the Enforcement Gap in Australia. Animals 2020, 10, 482.

40. Bogado Pascottini, O.; Probo, M.; LeBlanc, S.J.; Opsomer, G.; Hostens, M. Assessment of associations between transition diseases and reproductive performance of dairy cows using survival analysis and decision tree algorithms. Prev. Vet. Med. 2020, 176, 104908.

41. López-Gatius, F.; López-Béjar, M.; Fenech, M.; Hunter, R.H.F. Ovulation failure and double ovulation in dairy cattle: Risk factors and eects. Theriogenology 2005, 63, 1298–1307.

42. Bleach, E.C.; Glencross, R.G.; Knight, P.G. Association between ovarian follicle development and pregnancy rates in dairy cows undergoing spontaneous oestrous cycles. Reproduction 2004, 127, 621–629.

43. Fricke, P.M.;Wiltbank, M.C. Eect of milk production on the incidence of double ovulation in dairy cows. Theriogenology 1999, 52, 1133–1143.

44. Lopez, H.; Caraviello, D.Z.; Satter, L.D.; Fricke, P.M.; Wiltbank, M.C. Relationship between level of milk production and multiple ovulations in lactating dairy cows. J. Dairy Sci. 2005, 88, 2783–2793.

45. Kusaka, H.; Miura, H.; Kikuchi, M.; Sakaguchi, M. Incidence of double ovulation during the early postpartum period in lactating dairy cows. Theriogenology 2017, 91, 98–103.

46. López-Gatius, F.; Hunter, R.H.F. Preventing twin pregnancies in dairy cattle, turning the odds into reality. Liv. Sci. 2019, 229, 1–3.

47. López-Gatius, F.; Garcia-Ispierto, I. Transfer of a single embryo versus drainage of subordinate follicles to prevent twin pregnancies in dairy cows. Why not both? J. Reprod. Dev. 2020, 66, 287–289.

 

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